LA ALIMENTACIÓN EN LOS OPISTOBRANQUIOS

Trapania lineata alimentándose de endoproctos.

La alimentación de los opistobranquios es muy variada, las especies pertenecientes a los órdenes anaspideos y sacoglosos son herbívoras, los tecosomata son suspensívoros y el resto, con algunas excepciones en cefalaspideos, son carnívoras.

Conforme descendemos en la clasificación taxonómica, aumenta la especialización, de forma que algunas especies sólo se alimentan de un tipo de presa. Éstos se refleja en la rádula que es, como moluscos que son, la estructura que utilizan para alimentarse.

La alimentación de los cefalaspideos, grupo más primitivo de los hasta hace poco conocidos como opistobranquio y que viven enterrados en  fondos blandos, consiste en organismos infaunales como poliquetos, bivalvos y foraminíferos, sin embargo hay especies herbívoras como las pertenecientes a las superfamilias  Bulloidea, Haminoidea y Runcinoidea. En el caso de la familia Bullidae, Malaquías et al. (2009) comentan que son herbívora alimentándose de algas y, en segundo lugar, de diatomeas. Afirmando también que la herbivoría era la condición plesiomorfa en los cefalaspideos, habiendo surgido la carnivoría de forma independiente dos o tres veces.

Los cefalaspideos pertenecientes a la familia Aglajidae, como los del género Aglaja o Philinopsis, Se desplazan de forma muy activa en busca de presas que poseen una gran movilidad (Thompson, 1976; Zamora-Silva and Malaquías, 2016). Según estos últimos "muestran una marcada preferencia por las presas vagiles (94% de los alimentos). Sugiriendo que la interacción entre la velocidad de rastreo, la presencia de estructuras sensoriales capaces de detectar señales químicas de la presa y las características únicas del sistema digestivo (por ejemplo, falta de rádula, eversión del bulbo bucal, engrosamiento de las paredes de la molleja) llevaron a las babosas aglajidas ocupar un nicho trófico único entre los cefalaspídeos"

Philinopsis speciosa capturando una pequeña caracola https://www.youtube.com/@scottjohnson7513

Navanax inermis depredando sobre una liebre de mar.

En el caso de los pertenecientes al orden Runcinida su alimentación es herbívora. El pequeño tamaño y el mimetismo de estas babosas marinas dificulta su observación, siendo casi la única forma de verlos mediante la recolección de las algas de las que se alimentan.

Los sacoglosos se alimentan  casi exclusivamente de algas clorófitas sifonales (normalmente no hay tabiques separando células) o sifonocladales. ( Händeler & Wägele, 2007). Su rádula uniseriada está adaptada para romper las fuertes paredes de las células vegetales y poder succionar el contenido de las mismas.  Algunas especies de sacoglosos retienen los cloroplastos y éstos siguen siendo funcionales durante un tiempo.  El nombre de sacoglosos deriva de un saco donde va recogiendo los dientes viejos de la rádula.  

Según Händeler & Wägele (2007) los pertenecientes a la familia Boselliidae lo hacen  de  Caulerpales (Bryopsidophyceae), principalmente del género Halimeda. Dentro de los Plakobranchidae, el género Elysia muestra la variedad más amplia en cuanto a alimentación, que comprende ocrófitas (Vaucheria, Padina, Biddulphia), clorófitas como  Acetabularia (Elysia timida), Codium (Elysia viridis), Derbesia y Cladophora (Thuridilla hopei) y también angiospermas (fanerógamas marinas).

La familia Hermaeidae lo hace de especies de los órdenes Bryopsidales y Caulerpales. En el caso del género Hermaea, en general de rodófitas. Por último, los pertenecientes a la familia Limapontiidae poseen un abanico muy amplio de alimentos ( las del género Placida lo hacen principalmente de Bryopsidales y las del género Ercolania de Cladophorales).

Los pleurobránquidos y los umbracúlidos son carnívoros. Willan (1984) realiza una revisión de la dieta de los "Notaspidea" (pleurobránquidos y umbráculidos) concluyendo que "Todos los Umbraculida se alimentan únicamente de esponjas  de la clase Demospongiae). Los Pleurabranchida presenta una dieta diversa: las especies del género Berthella comen esponjas (demosponjas); las del género Berthellina comen esponjas (demosponjas ? y calcáreas) y cnidarios (escleractínios? actiniarios); las especies de Pleurobranchus comen ascidias. Las especies de Pleurobranchaea (y aparentemente Pleurobranchella) son carnívoros oportunistas que aceptan una variedad de invertebrados de cuerpo blando (cnidarios; anélidos; moluscos). Parece que los cnidarios (actiniarios e hidroideos) se encuentran entre los elementos preferidos en la dieta de las especies de Pleurobranchaea". Cattaneo-Vietti et al. (1993) en un estudio sobre la dieta de Pleurobranchaea meckelii concluyen que las presas preferidas son antozoos e hidrozoos, aparte de otros invertebrados que incluyen esponjas, poliquetos errantes, amfípodos, opistobranquios (Tethys fimbria, Facelina sp. y Philine aperta)  y ofiuras. 

Ataque de un Pleurobranchaea meckelli. Stefano Di Criscio

A partir del estudio del contenido estomacal de algunos ejemplares de Pleurobranchus testudinarius, Cattaneo-Vietti (1986) sugiere la posibilidad de que se alimenten de ascidias coloniales. Sin embargo durante el estudio también observaron la presencia de algunos bivalvos y restos de algas. (Lombardo & Marletta, 2021).

Las babosas marinas del orden Aplisiida son herbívoras. "Mientras que los animales del género Aplysia tienen dietas más amplias, basadas en los tres principales grupos de algas, otros aplysiidos pueden estar muy especializados, con una dieta restringida a una o unas pocas especies". (Nimbs et al. 2017).  Mazzarelli (1893), en su monografía sobre los Aplysiidae del Golfo de Nápoles, indica que se alimentan de algas, normalmente Ulva lactuca. Eales ( 1921) en un estudio sobre Aplysia punctata observa una cambio en la dieta de esta especie entre juvenil (algas rojas) y adulto (algas pardas y verdes), observando gran cantidad de ejemplares en Zoostera (Winkler and Dawson, 1963). Nimbs et al. (2017) realizan un estudio sobre la dieta de las liebres de mar australianas, de las cuales dos, Bursatella leachii y Petalifera petalifera se encuentran también en el Mediterráneo. La primera de ellas se alimenta de: Ochrophyta: Vaucheria, Chlorophyta: Ulva (Wu et al. 1980) sólo cuando tiene mucha hambre y cianobacterias; mientras que Petalifera petalífera lo hace de la película de microalgas que crece sobre Posidonia o sobre macroalgas.

La mayor variación en la forma de la rádula se da en los nudibranquios y dentro de ellos en los doridáceos, debido a la diversidad de presas sobre las que depredan. Según Todd (1983) se encuentran los comedores de esponjas, de briozoos, de hidrozoos y un grupo miscelánea que abarca comedores de otros cnidarios, de ascidias, de cirrípedos, de otros nudibranquios o de sus huevos, o de huevos de teleósteos. También los comedores de corales y los de hidrozoos asociados al pleuston.  Megina (2000) propone el grupo de comedores de anémonas por presentar características propias y comenta  “Los comedores de esponjas pertenecen invariablamente al orden Doridácea y Arminácea; Los comedores de briozoos son en general doridáceos; y los comedores de cnidarios, de cualquier tipo, son casi exclusivamente eolidáceos”.

Las especies que se alimentan de esponjas poseen, en general, rádulas con numerosas filas e hileras de dientes curvados, en ocasiones muy similares entre sí como ocurre por ejemplo con Peltodoris atromaculata.

Las que lo hacen de briozoos, ascidias o de otras presas, como Tyrannodoris europaea que depreda sobre otros policéridos, el número de hileras es menor y la forma de los dientes suele variar desde el exterior al interior de la rádula.

Juvenil de unos 15 mm de Tyrannodoris europaea atacando a un ejemplar de Tambja ceutae

Según Megina (2000) las observaciones de laboratorio muestran que debe haber un factor, probablemente químico, en el cuerpo y en el rastro de moco de todos los policerátidos que es el causante del ataque de Tyrannodoris europaea.  

Juvenil de unos 15 mm de Tyrannodoris europaea atacando a un ejemplar de Tambja marbellensis

La caza comienza cuando el ejemplar de Tyrannodoris europaea detecta un rastro de moco de un policeratido, comenzando la persecución como se puede ver en el siguiente vídeo, en el que se aprecia como evagina periódicamente el bulbo bucal.

El factor químico que desencadena la persecución y el ataque fue estudiado por Carté y Faulkner (1986) en dos especies del género Tambja (T. eliota y T. ardere), en donde sugieren que Roboastra tigris es estimulado por unas sustancias denominadas tambjaminas. Estas también se encuentran presentes en Roboastra tigris.

En algunas especies, como por ejemplo Tyrannodoris europaea, se dan casos de canibalismo. En un estudio realizado por  Megina & Cervera (2003), de diez encuentros realizados en el laboratorio sólo dos acabaron en cortejo, mientras que el desenlace de siete fue la lucha, que en ocasiones se prolongaba por más de treinta minutos. Sin embargo del estudio del contenido del estómago de ejemplares recién recolectados, sólo se observó un caso de canibalismo, siendo la presa principal Polycera quadrilineata.

En el vídeo se puede ver el encuentro de dos ejemplares muy desiguales, en el que se observa el ataque del de mayor tamaño y que termina con la huida del pequeño

T. europaea alimentándose de una Polycera quadrilineata

El resto de policéridos se alimentan de briozoos. En el caso de Tambja marbellensis, durante la fase juvenil, de Sessibugula barrosoi.

Mientras que de adultos lo hacen de otras especies de briozoos, como podemos ver en el siguiente vídeo.

También se alimentan de briozoos los pertenecientes a las familias Proctonotidae (Antiopella, Janolus) y Onchidorididae. En esta última muchas especies presentan la coloración de la colonia de la que se alimentan, pasando totalmente desapercibidas.

Las especies del género Trapania están especializadas en la captura de endoproctos, pequeños animales filtradores que viven fijos sobre esponjas, ascidias, etc. Su rádula posee sólo dos hileras de dientes con dentículos, que les dan el aspecto de  peines y con ellos arrancan los endoproctos del sustrato (esponjas, ascidias, etc.)

Los tritonoideos se alimentan de octocorales, algunas especies, como Candiella odhneri, viven sobre diferentes especies de gorgonias en la que pasan completamente desapercibidos gracias a adoptar la misma coloración y a que los apéndices ramificados del dorso imitan a los pólipos de la gorgonia. La velocidad de alimentación es muy lenta por lo que no afecta prácticamente a la gorgonia.

Ejemplar de C. ohdneri alimentándose de un pólipo de Eunicella labiata

Los nudibranquios pertenecientes a la familia Arminidae  se alimentan de plumas de mar.

This film was filmed on location in Puget Sound near Anacortes, WA, by Champ Williams

Otra estructura que interviene en la alimentación, junto con la rádula, es la cutícula labial, una especie de lámina, normalmente, con numerosos dientecillos denominados uncinos, que les sirve para obtener cierta fijación al sustrato mientras raspan su superficie.

Las rádulas de los aeolidioideos y fionoideos poseen pocas hileras de dientes, con el central muy desarrollado, y se encuentra rodeada por una fuerte mandíbula con la que fija a su presa.

Este grupo de nudibranquios, normalmente, se alimenta de cnidarios, salvo algunas excepciones como: Godiva quadricolor, especie invasora procedente de Sudáfrica, que lo hace de otros aeolídidos, poliquetos, etc.

Sobre Flabellina affinis

Sobre Cratena peregrina

Varias especies de aeolidioideos y fionoideos se alimentan de hidrozoos como los géneros Flabellina, Facelina, Nemesignis, Eubranchus, Tergipes, Cuthona, Embletonia y Caloria.

Aeolidiella alderi, Spurilla neapolitana y Berghia coerulescens lo hacen de anémonas, esta última se comercializa en acuariofilia para controlar la plaga de anémonas en los acuarios.

Alimentándose de una Aiptasia sp.

Fiona pinnata vive en objetos flotantes en donde se alimenta de cirrípedos, como los  Lepas pectinata de las imágenes.

Dentro de los aeolidioideos y fionoideos algunos se alimentan de huevos. Entre los primeros Favorinus branchialis  lo hace de huevos de nudibranquios.

Y entre los fionoideos, Calma glaucoides lo hace también de huevos, entre ellos los de opistobranquios, y  Calma gobioophaga de huevos de gobios.

Glaucus atlánticus es un aeolidioideo que aprovecha la tensión superficial para vivir “boca arriba” en la superficie, en donde se alimenta de la carabela portuguesa Physalia physalis.

Algunos opistobranquios, como los pertenecientes a la familia Dendrodorididae, carecen de rádula y utilizan para alimentarse una especie de tubo con el que succionan el alimento.

Por último los heterobranchios pertenecientes al orden Pteropoda (pelágicos y que presentan una especie de alas o parapodios que utilizan para nadar), se alimentan de plancton y se ha observado que algunas especies utilizan una red mucosa para capturar a sus presas. La mayoría de los tecosomatas se consideran herbívoros alimentándose de forma pasiva y a su ver entran a formar parte de la alimentación de los gimnosomatas (Chandra et al. 2021)

Clione sp. (Gymnosomata) depredando sobre Limacina sp. (Euthecosomata). International Society for Neuroethology. https://www.youtube.com/watch?v=wFpKFWlJuFI

Una vez realizada la digestión de los alimentos, las heces son expulsadas mediante pulsaciones de la papila anal y son arrastradas por los movimientos del agua. En el caso de los doridáceos los pequeños restos que puedan quedar en las branquias son rechazados por contracciones localizadas de éstas. Además los cilios de las branquias crean corrientes que van desde la parte inferior externa hacia la superior interna. (Potts, 1981).

Ejemplar juvenil de Tambja marbellensis expulsando las heces

MÁS INFORMACIÓN

En la siguiente tabla se recoge un resumen de las observaciones realizadas por Urgorri y Besteiro (1984) sobre la alimentación de 52 especies de nudibranquios de las costas gallegas, citando sólo aquellas presentes en aguas granadinas.

	Esponjas	Cnidarios	Briozoos	Ascidias	Otros
F. Tritoniidae
Candiella ohdneri		Gorgonias Eunicella verrucosa, Leptogorgia sarmentosa
F. Hancockidae
Hancockia uncinata		Hidroideos Campanularia johnstoni
F. Dotoidae
Doto koenneckeri		Hidroideos Aglaophenia pluma, A. kirchenpaueri, A. tubiformis
Doto pinnafitida		Hidroideos Nemertesia antennina
Doto coronata		Hidroideos Obelia longissima y Bougainvillia ramosa
F. Goniodorididae				Botryllus sp.
Pelagella castanea
F. Aegiridae
Aegires punctilucens			Bugula plumosa
F. Polyceridae
Polycera quadrilineata			Menbranipora membranacea, Electra pilosa, Bugula neritina
Polycera faeroensis			Menbranipora membranacea
F. Dorididae
Doris ocellligera	Haliclona sp.
Doris pseudoargus	Halichondria panicea, Hymeniacidon sanguinea
F. Discodorididae
Geitodoris planata	Hymeniacidon sanguinea
Jorunna tometosa	Halichondria panicea, Hymeniacidon sanguínea,Haliclona sp., H. rsea,, Hemymicale columela, Cliona celata, Mycale littoralis
F. Proctonotoidae
Antiopella cristata			Bugula neritina
Janolus hyalinus			x
F. Flabellinidae
Edmunsella pedata		Hidroideos Eudendrium racemosum
F. Facelinidae
Facelina auriculata		Hidroideos Obelia geniculata, Tubularia laryns, Amphisbetia operculata, Laomodea flexuosa
F. Favorinidae			Bugula neritina, Bugula plumosa
Favorinus branchialis
F. Spurillidae
Spurilla neapolitana		Actiniarios Anemonia viridis
F. Eubranchidae
Amphorina farrani		Hidroideos Obelia geniculata
Eubranchus exiguus		Hidroideos Obelia geniculata, O. dichotoma, Laomedea flexuosa
F. Embletoniidae
Embletonia pulchra					Anfipodos, solenogastros
F. Tergipedidae
Cuthona foliata		Hidroideos Sertularella polyzonias, Bougainvillia ramosa
Cuthona caerulea		Hidroideos Sertularella polyzonias, S. picta, S. gayi

 

FOTOGRAFÍAS

BIBLIOGRAFÍA

- Carte, B., Faulkner, D.J. 1986. Role of secondary metabolites in feeding associations between a predatory nudibranch, two grazing nudibranchs, and a bryozoan. Journal of Chemical Ecology, 12(3): 795-804

- Cattaneo-Vietti R., 1986. On Pleurobranchomorpha from Italian Seas (Mollusca: Opisthobranchia). The Ve- liger, 28: 302–309.

- Cattaneo-Vietti R., Burlando, B. and Seles, N. 1993. Life history and diet of Pleurobranchaea meckelii (Opisthobranchia: Notaspidea). J. Moll. Stud. 59: 309-313.

- Siddique, A., Purushothaman, J.,  Raghunathan, C. and Chandra, K., 2021. Pteropoda.  Chandra, K., Raghunathan, C., Pillai, H.U.K., Jasmine, P. and Mondal, P. (eds.). Deep Sea Faunal Diversity in India. 628 pp. Zoological Survey of India

  - Cimino, G ;Ciavatta, M. L.; Fontana, A; Gavagnin, M. 2001. Metabolites of Marine Opisthobranchs: Chemistry and Biological Activity.  Iris, pp. 579-637.

- Eales, N. B. 1921. Aplysia. 1. M. B. C. Memoirs, Proc. Trans. Liverpool BioI. Soc. 35: 183-266.

- Händeler, K and Nägele, H. 2007. Preliminary study on molecular phylogeny of Sacoglossa and a compilation of their food organisms. Bonner zoologische Beiträge. 55 (3/4) 231-254.

- Lombardo, A. & Marletta, G. 2021. Contribution to the knowledge of Pleurobranchus testudinarius Cantraine, 1835 (Gastropoda Pleurobranchida) along the central- eastern coast of Sicily (Ionian Sea). Biodiversity Journal, 12 (4): 905–912 https://doi.org/10.31396/Biodiv.Jour.2021.12.4.905.912

- Malaquias M.A.E., Berecibar E. and Reid D.G. 2009. Reassessment of the tropic position of Bullidae (Gastropoda: Cephalaspidea) and the importance of diet in the evolution of cephalaspidean gastropods. Journal of Zoology 277, 88–97.

- Mazzarelli, G. 1893. Monographia delle Aplysiidae del Golfo di Napoli. Mem. Soc. Ital. Sci. Modena. ser 3, 9: 1-205.

- Megina, C. 2000. Dieta y especialización trofica en Moluscos Nudibranquios. Tesis Doctoral. Universidad de Cádiz. Inédita.157 pp.

- Megina, C. Carballo, J.L., Cervera, J.L. y García-Gómez, J.C. 2002. The diet of Platydoris argo (Gastropoda: Nudibranchia) and the dietary secialization of sponge eating dorids. Journal  of Molluscan Studies, 68: 173-179.

- Megina, C. y Cervera, J.L. 2003. Diet, prey selection and cannibalism in the hunter opisthobranch Roboastra europaea. Journal Molluscan Biology Association U.K., 83, 4059/1-8.

- Nimbs, M.J., C. Willan, R.C. and Stephen D. A. Smith, S.D.A. 2017. A Historical Summary of the Distribution and Diet of Australian Sea Hares (Gastropoda: Heterobranchia: Aplysiidae). Zool Stud. 2017; 56: e35. doi: 10.6620/ZS.2017.56-35

- Potts, G.W. 1981. The anatomy of respiratory structures in the dorid nudibranchs Onchidoris bilamellata and Onchidoris pseudoargus, with details of the epidermal glands. J. Mar. Bill. Ass. U.K. 61: 959-982

- Rudman, W.B. & Berquist, P.R. 2007. A review of feeding specificity in the sponge-feeding Chromodorididae (Nudibranchia: Mollusca). Molluscan Research 27(2): 60–88.

- Switzer-Dunlap M, Hadfield M G. 1979. Reproductive Patterns of Hawaiian Aplysiid Gastropods. Reproductive Ecology of Marine Invertebrates. Columbia, USA): University of South Carolina Press.

- Thompson T.E., 1976. Biology of Opisthobranch Mollucs. Vol-1. The Ray Society. 207pp.

- Todd, C.D. 1983. Reproductive and Trophic Ecology of Nudibranch Molluscs. In The Mollusca,  vol. 6. Ecology, pp. 225.259. Ed: Russell-Hunter, W.D.. Academic Press, Inc.

- Urgorri, V. y Besteiro, C.  1984. La alimentación de los moluscos nudibranquios de Galicia. Iberus, 4: 51-58.

- Willan, R.C. 1979. The ecology of two New Zealand opisthobranch molluscs. Thesis (PhD--Biological Sciences)--University of Auckland

- Willan, R.C. 1984. A review of diets in the Notaspidea (Mollusca: Opisthobranchia). Journal of the Malacological Society of Australia Vol 6, 3-4. https://doi.org/10.1080/00852988.1984.10673965.

- Winker, L.R. and Dawson, E. Y. 1963. Observations and Experiments on the Food Habits of California Sea Hares of the Genus Aplysia. Pacific Science. Vol. XVII: 102-105.

- Wu, Rss., Morton,  B., Tseng, C. K. 1980. Foraging strategy in the sea hare Bursatella leachii (Mollusca: Opistobranchia). pp. 897-905 in Morton B. & Tseng C.K The Marine Flora and Fauna of Hong Kong and Southern China. Hong Kong : Hong Kong University Press. Vol.2 933 pp.

PÁGINAS WER

- OPK

LUIS SÁNCHEZ TOCINO